Церковь, воздвигнутая в 1460 году, стала, по-видимому, первым на Руси храмом, посвященным Сергию Радонежскому — он был причислен к лику святых всего двенадцатью годами ранее, в 1448-м. И, что характерно, «московскому» святому посвятили храм в Новгороде, но Новгородская республика еще сохраняла в тот момент независимость от Москвы.

В 1450–1460-е годы, накануне падения Новгородской республики, отношения между городами были крайне нестабильными. В 1456 году великий князь Василий II Темный (1415–1462) с большим войском выступает против Новгорода. Непродолжительная война заканчивается победой Москвы и выплатой большой контрибуции новгородцами. Но подписание мирного договора не внесло истинного мира в отношения между городами. Церковь Сергия Радонежского, воздвигнутая в 1460 году по инициативе новгородского архиепископа Ионы, должна была подчеркнуть сближение Новгорода с Москвой, показать единство Новгородской республики и Великого княжества Московского. И пусть это сближение было лишь иллюзией, политика владыки Ионы все же несколько отсрочила трагическое падение новгородского вечевого колокола.

Храм, имевший важное политическое значение, на вид был довольно скромен, что характерно для новгородской архитектуры той эпохи. Это небольшая одноапсидная церковь с кирпичным декором и четырьмя узкими окнами на южном фасаде. В Новгороде и Пскове надвратные церкви воздвигались обыкновенно у проездных башен крепости, церковь же Сергия Радонежского располагалась над входом во Владычный (Архиепископский) двор. Вероятнее всего, церковь была пристроена к несохранившейся деревянной башне. В 1673 году к храму была пристроена Часозвоня — сорокаметровая дозорная башня, архаичная по архитектуре и напоминающая столпообразные церкви «под колоколы». Впоследствии храм неоднократно перестраивался (последний раз — в 1880-е годы). В XVII веке в храме дважды совершались торжественные богослужения: в день преставления святого Сергия Радонежского и в день обретения его мощей.