Городок Вертязин впервые упоминается в 1399 году, а в начале следующего столетия мы встречаем его в летописи под именем Городен. Рассказывается, что в 1412 году он пострадал от пожара, и уже на следующий, 1413 год был спешно восстановлен князем Александром (ок. 1379 — 1425). Относился он тогда к Великому княжеству Тверскому, в котором правил отец Александра, великий князь Иван Михайлович (1357–1425). Городок был деревянным, но, согласно одной из версий исследователей, именно при его восстановлении и был построен каменный подклет нынешнего храма. Сам храм был возведен как княжеский, дворцовый — вероятно, несколько позже, в более спокойное правление тверского великого князя Бориса (ум. 1461), сына упомянутого выше князя Александра. Скорее всего, его строительство относится к 1440-м годам.